1918 startades Filadelfiaförsamlingen i Huskvarna och under några år höll man även möten i Jönköping. Den 2 maj 1924 startade 70 medlemmar från Huskvarnaförsamlingen, tillsammans med sex andra, Filadelfiaförsamlingen i Jönköping. Församlingen samlades då på Kanalgatan 48 på Öster, och första föreståndaren var den före detta frälsningssoldaten Herman Jönsson.

Församlingsmedlemmarna möttes till att börja med av stor skepsis från övriga samhället, trots det redan då stora kristna inslaget i Jönköping. Under de första tio åren ökade församlingen explosionsartat till 884 medlemmar – det vill säga en ökning med 1 163 %.

Redan 1927 sändes församlingens första missionär ut till Spanien, och missionen har sedan dess varit ett viktigt inslag i församlingen. Församlingen hade under de första åren flera olika möteslokaler, men 1931 köptes slutligen en fastighet på Oxtorgsgatan som byggs om till kyrka och som användes fram till den nya kyrkan vid Västra torget stod klar år 1981.

Under 1933 började församlingen ha verksamhet i Barnarp, och två år senare invigdes en lokal för arbetet i Norrahammar. 1944 bildade 100 personer från församlingen en egen församling i Norrahammar och närmare 20 personer startade sedan i januari 2003 Barnarps Frikyrkoförsamling tillsammans med Alliansförsamlingen i Barnarp.

I Hovslätt invigde församlingen en ny lokal 1941, och den är fortfarande en aktiv och viktig del av Pingst Jönköpings arbete. I dag finns även lokalt arbete på Råslätt och Österängen.

Idag har församlingen drygt 2 400 medlemmar. Pingst Jönköping är del av pingströrelsen i Sverige och ansluten till Pingst – fria församlingar i samverkan.